Холли Хантер родилась 20 марта 1958 года в Кониерсе (штат Джорджия); она была младшим ребенком в семье с семью детьми, глава которой одновременно работал представителем компании по продаже спортивных товаров и был фермером с участком земли в 250 акров. Сраннего возраста родители поддерживали талант Холли, и первой ее ролью, в пятом классе, стала Хелен Келлер. В 1976 году она уезжает в Питтсбург и поступает в Университет Карнеги - Меллона на отделение драмы. После его окончания, в 1980 году, Холли отправляется в Нью - Йорк, где в застрявшем лифте знакомится с драматургом Бэтом Хенли. Хантер получает роли в ряде готических пьес Хенли, в том числе в `Преступлении сердца`, а затем - в мелодраме `Мисс Великолепная`. В 1982 году актриса переезжает в Лос - Анджелес. Первую главную роль она получила в фильме братьев Коэнов `Воспитание Аризоны`; полагают, что роль писалась именно для нее. Звездой Хантер стала в 1987 году, после того как сыграла в `Теленовостях` Джеймса Л.Брукса продюсера программы теленовостей Джейн Крейг. В 1993 году Хантер получила премию Академии и всемирное признание за исполнение роли немой молодой жены новозеландского плантатора в картине `Пианино` (1993).